Um planeta, um alienígena humanoide (Daniel James) está em cima de uma cascata enquanto uma nave paira sobre ele. O alienígena ingere um líquido negro e começa a se desintegrar. Este cai, enquanto seu corpo permanece em desintegração na água, o DNA do alienígena desencadeia uma reação biogenética.
Muitos séculos depois, em 2089, os arqueólogos e parceiros Elizabeth Shaw (Noomi Rapace) e Charlie Holloway (Logan Marshall-Green) descobrem antigos mapas estelares que são iguais aos mapas de várias culturas humanas extintas e desconectadas. Eles interpretam a presença desses mapas como um convite dos precursores e criadores da humanidade, os chamados "Engenheiros". Sir Peter Weyland (Guy Pearce), o idoso CEO da Corporação Weyland, decide financiar uma expedição científica para seguir os mapas, construindo a nave de pesquisa avançada Prometheus para esse objetivo. A tripulação da nave faz a longa jornada em hiper-sono enquanto o andróide David (Michael Fassbender) monitora sua viagem. A tripulação chega ao seu destino no ano 2093, em uma lua designada LV-223, onde a tripulação é informada da sua missão de encontrar os Engenheiros. Meredith Vickers (Charlize Theron), diretora da missão, emite ordens para evitar contato direto com quaisquer formas de vida. A nave Prometheus aterrissa perto de uma grande estrutura artificial na superfície da Lua, e uma equipa pretende explora-la.
A tripulação chega ao seu destino no ano de 2093, em uma lua designada LV-223, onde a tripulação é informada da sua missão de encontrar os Engenheiros. Meredith Vickers (Charlize Theron), diretora da missão, emite ordens para evitar contato direto com quaisquer formas de vida. A nave Prometheus aterrissa perto de uma grande estrutura artificial na superfície da lua, e uma equipe se dirige para dentro para explorar.
Dentro da estrutura eles encontram várias ampolas parecidas com vasos, uma estátua monolítica de uma cabeça humanóide e o cadáver de um gigante humanóide alienígena, que eles pensam ser um dos Engenheiros. Outros corpos são encontrados mais tarde e presume-se que a espécie esteja extinta. David secretamente rouba uma das ampolas para estudo, enquanto as restantes começam a vazar um líquido negro. Uma tempestade se aproxima rapidamente e força a tripulação a retornar à nave Prometheus. No entanto, Millburn (Rafe Spall) e Fifield (Sean Harris) ficam perdidos dentro da estrutura. Na nave, David investiga a ampola e descobre o líquido negro. Ele intencionalmente infecta Holloway com a substância, e Holloway se envolve em relações sexuais com Shaw.
Dentro da estrutura, Fifield e Millburn são atacados por uma criatura parecida com uma cobra. Millburn é morto, enquanto o fluido corrosivo da criatura derrete o capacete de Fifield, expondo-o ao líquido negro que vaza na sala. No dia seguinte, a tripulação retorna à estrutura e encontra o cadáver de Millburn. David descobre uma sala contendo um último Engenheiro sobrevivente (Ian Whyte) em hiper-sono e um mapa de estrelas destacando a Terra.
A infecção de Holloway rapidamente destrói seu corpo, e ele é levado de volta para a nave Prometheus. Vickers se recusa a deixá-lo a bordo, citando a necessidade de quarentena, e o mata com um lança-chamas a pedido do próprio Holloway. Shaw começa a sentir desconforto físico em seu abdômen, e um exame médico revela que, apesar de ser estéril, ela está grávida. Ela rapidamente descobre que a prole tem origem alienígena e usa uma mesa de cirurgia automatizada para removê-la de seu corpo. Após a cirurgia, Shaw descobre que Weyland está a bordo do Prometheus, e ele explica que pretende pedir aos Engenheiros para evitar sua morte iminente de velhice.
Um agora monstruoso e mutante Fifield ataca o hangar e mata vários membros da tripulação antes de ser morto. O capitão da nave Prometheus, Janek (Idris Elba), especula que a estrutura que encontraram foi parte de uma base militar de engenheiros que perdeu o controle de sua arma biológica, o líquido negro mutagênico. Weyland e uma equipe retornam à estrutura onde eles despertam o Engenheiro sobrevivente. David tenta falar com ele para explicar o que Weyland quer, o Engenheiro responde decapitando David e matando Weyland e sua equipe. Shaw escapa, mas a nave alienígena é ativada pelo Engenheiro. O ainda ativo David se comunica com Shaw e revela que o Engenheiro vai liberar o líquido negro mutagênico na Terra. Shaw convence Janek a parar a nave alienígena, fazendo Janek lançar a Prometheus contra a nave alienígena, matando a si mesmo e os pilotos da nave, Chance (Emun Eliott) e Ravel (Benedict Wong), que voluntariamente ficaram com ele. Apenas Vickers escapa da nave. Após o ataque da Prometheus, a nave alienígena desaba de volta para a lua, e os destroços da nave esmagam Vickers.
Shaw chega ao bote salva-vidas de Vickers e encontra a prole alienígena que ela havia removido, presa dentro da baia médica. David revela a ela que o Engenheiro sobreviveu ao ataque da Prometheus. Momentos depois, o Engenheiro enfurecido então força a câmara de compressão do bote salva-vidas e ataca Shaw, mas ela solta a prole alienígena e foge. Depois de uma luta, o Engenheiro é morto pela enorme criatura, que empurra um de seus tentáculos pela garganta dele. Shaw recupera o corpo de David de dentro da nave alienígena e, com sua ajuda, eles encontram outra embarcação similar, na qual eles pretendem encontrar o mundo dos Engenheiros, esperando descobrir por que eles criaram a humanidade apenas para depois tentar destruí-la.
Enquanto isso, dentro do bote salva-vidas da nave Prometheus, o peito do Engenheiro explode, saindo dele uma criatura alienígena. Talvez o melhor filme do universo Alien.
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